论文标题：Meta-transcriptomics reveals a diverse antibiotic resistance gene pool in avian microbiomes

期刊：BMC Biology

作者：Vanessa R. Marcelino, Michelle Wille, Aeron C. Hurt, Daniel González-Acuña, Marcel Klaassen, Timothy E. Schlub, John-Sebastian Eden, Mang Shi, Jonathan R. Iredell, Tania C. Sorrell and Edward C. Holmes

发表时间：2019/04/08

数字识别码：10.1186/s12915-019-0649-1

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在世界各类栖息地中都能见到鸟类的身影，它们作为反馈环境中抗生素耐药信息的哨兵，发挥着至关重要的作用。最近发表在BMC Biology上的一项研究使用了一种创新的方法检测了鸟类微生物组中的抗生素耐药基因，这些鸟类有的来自偏远地区，有的则来自污水处理设施附近。研究的作者在接下来的分享中详细地向读者介绍了他们的研究。

蹒跚摇摆的鸭子，譬如这只灰鸭（Anas gracilis））在城市里的池塘、饮用水水库、废水处理厂周围随处可见。生活在废水处理厂周边的鸭子身上的微生物具有极强的抗生素耐药性。

图片来源：Michelle Wille

虽然纪录片中企鹅在危险的暴风雪中养育后代的场景吸引了很多观众，但事实上，我们和各种鸟类的大部分交集都被忽略了，或许只有海鸥在海滩上抢吃我们的食物时我们才会片刻地注意到这种令人烦恼的互动。就是这些“恼人的”海鸥，它们会在垃圾填埋场里享受免费的美餐，也会在人类饮用水水库中舒舒服服地洗个澡。鸟类遍布世界各地，在生态系统中扮演了多种角色。因此，接下来这个澳大利亚发生的故事，意义绝不局限在澳大利亚——这些鸟类中有许多会迁徙到西伯利亚然后再回来，它们就这样轻松连接了地球的两端。

墨尔本的西部废水处理厂是澳大利亚野生鸟类最重要的栖息地之一。这一污水处理设施占地超过10500公顷，相当于一个迪士尼乐园那么多，每天经由这里处理的废水达到500兆升。废水处理的最后流程由多个充气贮留池组成，主要利用需氧微生物清除水中残留的污染物。这些贮留池是澳大利亚250多种鸟类的重要避难所，在各地缺水的干旱时期更是如此。

西部废水处理厂不仅是鸟类栖息和观鸟的重要场所，也是开展科学研究的绝佳地点。我们团队的研究人员成员定期对该地点的鸟类进行病毒采样，最近我们使用了一种新的高通量RNA测序方法（RNA-seq，通常也被称为“宏转录组学”）对这些鸟类鸟类身上的病毒群落进行了研究。RNA测序能够产生大量数据，可以通过多种方式对这些数据进行分析解读。我们利用这些数据探索这些鸟类身上的微生物是否携带有抗生素耐药基因——这些基因的累加或将导致多重耐药，从而产生了所谓的“超级细菌”。作为对照，我们还在澳大利亚的另外三个地方（内陆的偏远湖泊、塔斯马尼亚海岸附近的岛屿和墨尔本市附近的西港口湾）进行了采样，除此以外，采样对象还包括南极洲两个不同区域的企鹅。

围绕抗生素耐药性的讨论越来越重要。这一公共卫生问题迫在眉睫，如若不及时处理，在不久的将来，淋病等感染性疾病将无药可医。换句话说，这些现在看来尚属普通的性传播疾病将可能反复复发，甚至成为严重的疾病，再也不是尴尬就医那么简单了。全球范围内抗生素耐药性现象的急剧增多主要是因为人类和动物过度使用抗生素造成的，譬如在动物饲料中添加促生长成分、在供人类或动物使用的植物中过度使用抗生素以保持其健康等（点击阅读了解动物饲料中的抗生素使用对人的影响）。所有这些行为都导致了环境中抗生素负荷增加。更需警醒的是，细菌可以通过水平基因传递轻易实现抗生素耐药性的相互转移，即使是不同种的细菌亦是如此。现如今抗生素耐药性已然是全球健康面临的最大威胁之一。

我们的研究发现所有的研究对象，不管是墨尔本的鸭子还是南极洲的企鹅，其身上的细菌中均携带具有活性的（表达因而具有功能的）抗生素耐药基因。有趣的是，我们在废水处理厂附近鸟类身上发现的耐药基因比其他地点多近五倍。通常情况下，抗生素和抗生素耐药细菌最终会进入污水系统，并且已有研究表明它们在废水处理过程中并未被完全去除。虽然我们认为人类产生废物是这些鸟类身上存在大量耐药基因的原因，但就实验而言，我们只观察到两者存在相关性，并且还需要更大的样本量才能下定论。当然，其他因素也可能致增加鸟类身上耐药基因负荷，譬如定植于鸟类身上的微生物群落（即微生物组）的组成。

我们还对南极洲两个不同地点的企鹅群落进行了采样，其中一个采样地点靠近一个小型基地，该基地仅在夏季开放，最多只能容纳16人，而另一个采样地点靠近的基地是前者的两倍大小且全年开放。虽然总体而言，企鹅样本中耐药基因相对较少，但和小基地附近的企鹅相比，大研究基地旁的企鹅群体显然携带了更多的耐药基因；这一发现再次表明，即使是在最偏远的地方，人类活动也是具有抗生素耐药性细菌在自然环境中持续存在的重要原因。

虽然南极半岛的位置相对与世隔绝，但是该区域的巴布亚企鹅（Pygoscelis papua）身上仍可检测到较低水平的抗生素耐药基因。这张照片拍摄于南极半岛的Isla Kopaitik，是本研究在南极洲两个采样点中的一个。

图片来源：Michelle Wille

既然企鹅和其他野生鸟类通常情况下并不需要抗生素，那我们为什么要关心它们是否携带超级细菌呢？世界卫生组织提出的“同一个健康”（One Health）概念认为，人类、生态系统和野生动物具有内在联系。微生物可以以鸟类为载体，通过比如水系统等渠道回到人类食物链中。总而言之，避免过量使用抗生素，限制抗生素耐药性进一步发展至关重要。鸟类作为人类对环境影响的哨兵，可以告诉我们很多有关抗生素耐药基因在环境中传播和持续存在的信息。这种关系好比是，矿井中的金丝雀，矿井代表抗生素耐药性，而金丝雀则是…好吧…鸟类。

注：“矿井中的金丝雀”比喻源于煤矿工人带着金丝雀下井作为危险气体浓度的预警的历史，现常被用于表示“危险的征兆”。

摘要：

Background

Antibiotic resistance is rendering common bacterial infections untreatable. Wildlife can incorporate and disperse antibiotic-resistant bacteria in the environment, such as water systems, which in turn serve as reservoirs of resistance genes for human pathogens. Anthropogenic activity may contribute to the spread of bacterial resistance cycling through natural environments, including through the release of human waste, as sewage treatment only partially removes antibiotic-resistant bacteria. However, empirical data supporting these effects are currently limited. Here we used bulk RNA-sequencing (meta-transcriptomics) to assess the diversity and expression levels of functionally viable resistance genes in the gut microbiome of birds with aquatic habits in diverse locations.

Results

We found antibiotic resistance genes in birds from all localities, from penguins in Antarctica to ducks in a wastewater treatment plant in Australia. Comparative analysis revealed that birds feeding at the wastewater treatment plant carried the greatest resistance gene burden, including genes typically associated with multidrug resistance plasmids as the aac(6)-Ib-cr gene. Differences in resistance gene burden also reflected aspects of bird ecology, taxonomy, and microbial function. Notably, ducks, which feed by dabbling, carried a higher abundance and diversity of resistance genes than turnstones, avocets, and penguins, which usually prey on more pristine waters.

Conclusions

These transcriptome data suggest that human waste, even if it undergoes treatment, might contribute to the spread of antibiotic resistance genes to the wild. Differences in microbiome functioning across different bird lineages may also play a role in the antibiotic resistance burden carried by wild birds. In summary, we reveal the complex factors explaining the distribution of resistance genes and their exchange routes between humans and wildlife, and show that meta-transcriptomics is a valuable tool to access functional resistance genes in whole microbial communities.

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期刊介绍:

BMC Biology(https://bmcbiol.biomedcentral.com/,5.770 - 2-year Impact Factor, 7.556 - 5-year Impact Factor) is an open access journal publishing outstanding research in all areas of biology, with a publication policy that combines selection for broad interest and importance with a commitment to serving authors well.

（来源：科学网）